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Tôta et Kurômaru ont passé l'examen d'entrée à UQ Holder avec succès, ils font donc partie du clan et partent pour leur première mission dans les bas quartiers. Ils rencontrent cependant quelques difficultés.

Tôta affronte en duel Mana Tatsumiya, prétendue amie de son grand-père. Elle dirige par intérim l'académie et, satisfaite de la prestation de Tôta, lui propose de participer au tournoi d'arts martiaux de Mahora.

Tôta et Karin ont ingurgité par erreur un sérum de vérité dans le bureau de Yukihime, qui les place en isolement jusqu'à ce que la drogue se dissipe : l'occasion pour les deux jeunes gens d'avoir des échanges sincères et de savoir s'ils s'apprécient ou pas. Mais l'heure du tournoi de Mahora approche et l'agitation autour de Tôta retombe, semblant tourner en faveur du festival qu'il propose.

Après avoir contré l'attaque de Cutlass, les membres de l'UQ Holder doivent affronter une nouvelle menace : le véhicule de l'ascenseur orbital a été piégé à la bombe nucléaire. Tôta est confronté à un choix difficile qui pourrait lui permettre d'arrêter les actes terroristes de Cutlass.

Transformé en vampire pour échapper à une mort certaine, Tôta Konoe part pour la capitale en compagnie de sa tutrice Yukihime et de Kurômaru Tokisaka. En chemin, ils croisent la route d'un clan d'immortels du nom de UQ Holder, dont Yukihime était autrefois le chef. Afin de rejoindre l'organisation, Tôta se prépare à une série de rudes épreuves.

Tôta et les autres se font passer pour des élèves du collège Mihashira afin d'élucider les meurtres causés par un non-humain. Ils découvrent bientôt que leur colocataire Santa est un fantôme. Un deuxième fantôme, Sayoko, arrive et se révèle être l'éminence grise.

Après avoir passé un pacte avec Karin, Tôta enchaîne les pactio avec Ikkû, Santa, Shinobu, Mizore et Kirié, dotant ainsi ses alliés de nouveaux pouvoirs.

Tôta espère revoir Kitty dans quelques jours. Mais ses amis et lui, devenus des disciples de Dana, la sorcière des failles, doivent se soumettre à une épreuve devant durer un mois.